Wychowywał się w rodzinie górniczej, uczył się w Technikum Górniczym. Jednocześnie trenował w drużynie juniorów Concordii Knurów, skąd trafił do pierwszego zespołu, występującego w III lidze. Dzięki udanym występom zwrócił na siebie uwagę trenerów innych śląskich drużyn, grających w wyższych ligach, m. in. Górnika Zabrze. Ostatecznie jednak, wiosną 1996 trafił do Sokoła Tychy, dokąd sprowadził go trener Bogusław Kaczmarek. Udana postawa w rundzie wiosennej zaowocowała powołaniem przez selekcjonera Antoniego Piechniczka do reprezentacji Polski na mecz z Rosją w czerwcu 1996, w którym jednak nie wystąpił i na debiut reprezentacyjny musiał czekać do 1998.

Wielkim zawodowym awansem był transfer w przerwie letniej w 1996 do holenderskiego klubu Feyenoord Rotterdam. Jednak w swoim pierwszym sezonie w lidze holenderskiej musiał pogodzić się z rolą rezerwowego, ponieważ pierwszym bramkarzem Feyenoordu był wtedy reprezentant Holandii Ed de Goey. Po odejściu de Goey'a do Chelsea Londyn w 1997 stał się pierwszym bramkarzem drużyny Feyenoordu. W 1999 wywalczył mistrzostwo Holandii. Wybierany był również najlepszym bramkarzem i najlepszym piłkarzem ligi holenderskiej.

25 lutego 1998 zadebiutował w reprezentacji Polski w meczu z Izraelem. Ponieważ jednak selekcjoner Janusz Wójcik stawiał wtedy na innych bramkarzy - przede wszystkim na Adama Matyska i Kazimierza Sidorczuka - następny mecz w barwach narodowych rozegrał dopiero w 1999. Na stałe do reprezentacji Polski trafił dopiero po objęciu funkcji selekcjonera przez Jerzego Engela w 2000.

Udana postawa w meczach eliminacji Mistrzostw Świata oraz w rozgrywkach klubowych w barwach Feyenoordu zaowocowała ofertami z wielu znanych europejskich drużyn. Według spekulacji prasowych proponowano mu grę m. in. w Barcelonie, Realu Madryt, Arsenalu Londyn i Manchester United. Ostatecznie pod koniec sierpnia 2001 przeniósł się do Liverpool F.C. - jednego z czołowych klubów angielskich.

W tym samym czasie wywalczył z reprezentacją Polski awans do Mistrzostw Świata w Korei Południowej i Japonii. Na nieudanym dla polskich piłkarzy turnieju finałowym w 2002 wystąpił w 2 meczach, w trzecim został zastąpiony przez Radosława Majdana. Pozostał jednak pierwszym bramkarzem reprezentacji Polski, występując w meczach drużyny narodowej prowadzonej przez Zbigniewa Bońka i Pawła Janasa. Do chwili obecnej w barwach narodowych rozegrał 53 spotkania.

Nie bez problemów odbywał się jego pobyt w Liverpool F.C. W wielu meczach zdarzało mu się popełniać błędy, w związku z czym brytyjska prasa mocno go krytykowała i sugerowała, że powinien zostać zastąpiony przez któregoś z młodszych bramkarzy. W sezonie 2004-2005 udało mu się jednak zdobyć zaufanie trenera Rafaela Beniteza, który mimo popełnianych błędów wystawiał go w najważniejszych meczach drużyny. Wystąpił również w finałowym meczu Ligi Mistrzów z AC Milan 25 maja 2005, w którym dzięki dwukrotnej obronie w serii rzutów karnych przyczynił się do zdobycia przez F.C.Liverpool Pucharu Europy , stając się jednocześnie trzecim Polakiem, po Zbigniewie Bońku i Józefie Młynarczyku, który zdobył to trofeum.

Od rundy jesiennej sezonu 2005-2006 jest rezerwowym bramkarzem Liverpool F.C. Przedmiotem medialnych spekulacji była możliwość transferu m. in. do Benfiki Lizbona lub 1. FC Köln w przerwie zimowej sezonu. Do transferu jednak nie doszło i Dudek pozostał rezerwowym bramkarzem Liverpool F.C. Jednocześnie coraz głośniej mówi się o jego konflikcie z Rafaelem Benitezem.

Dudek nie pojechał na Mistrzostwa Świata w Niemczech. Selekcjoner Paweł Janas jako powód dał jego nieustabilizowaną sytuację w klubie. Spotkało się to z rozczarowaniem kibiców i dużym zaskoczeniem mediów, gdyż Dudek miał być jednym z najpewniejszych zawodników reprezentacji Polski.

Jego możliwy transfer stał się po raz kolejny przedmiotem spekulacji medialnych po zakończeniu sezonu 2006-2007, wraz z wygaśnięciem jego kontraktu z Liverpoolem. W czerwcu podana została informacja, że zainteresowanie Dudkiem wyraziły władze Realu Madryt. 12 lipca 2007 hiszpański dziennik "Marca" podał informację, że Jerzy Dudek przeszedł na zasadzie wolnego transferu do Realu Madryt. 19 lipca na oficjalnej stronie internetowej klubu została potwierdzona informacja o transferze Dudka.

Dudek i jego żona Mirella pobrali się w czerwcu 1996, mają syna Aleksandra (ur. w grudniu 1996), oraz córkę Wiktorię (urodzoną w styczniu 2006). Jerzy ma także dwóch braci. Jednym z nich jest Dariusz Dudek, grający w Odrze Wodzisław.